Anna Pecio
EWOLUCJA ŻYWORODNOŚCI WŚRÓD RYB

3.2. Ryby chrzęstnoszkieletowe (Chondrichthyes): Zróżnicowanie zależności pokarmowych w przebiegu żyworodności obligatoryjnej u ryb spodoustych (Elasmobrachii)
Najprostszą formą żyworodności obligatoryjnej jest żyworodność lecytotroficzna, w której zarodek zachowuje całkowitą autonomię (AMOROSO 1960, HOAR 1969, WOURMS 1981). Taka forma żyworodności występuje u ok. 18% gatunków ryb spodoustych (DULYY i REYNOLDS 1997). Dotyczy ona zarówno gatunków, u których opuszczanie osłonek jajowych jest równoczesne z porodem, jak np. u rekinka brodatego Stegostoma fasciatum (Orectolobiformes: Stegostomatidae) lub Ginglymostoma cirratum (Orectolobiformes: Ginglymostomatidae) oraz u gatunków, przetrzymujących zarodki w jajowodach, jak np. u kolenia, Squalus acanthias (Squaliformes: Squalidae). Przez pierwsze 6 miesięcy rozwój zarodków kolenia przebiega w osłonkach jajowych, a następnie po ich opuszczenie zarodek pozostaje w macicy do zakończenia absorpcji żółtka z woreczka żółtkowego, czyli przez ok. 6-10 miesięcy. Śluzówka macicy reguluje jedynie transport wody i elektrolitów (JOLLIE i JOLLIE 1967).
Najprostszą formą matrotrofii jest oofagia. Pojawiła się ona u ryb spodoustych dwukrotnie w toku ewolucji i występuje w pięciu rodzinach należących do lamnokształtnych (Lamniformes) oraz wśród żarłaczy (Carcharhinidae) w rodzajach: Gollum i Pseudotriakis (DULYY i REYNOLDS 1997). U niektórych gatunków oofagia przechodzi w adelfofagię i staje się strategią zapewniającą najbardziej efektywny przyrost masy zarodka. Odżywiany w ten sposób zarodek rekina piaskowego,Carcharias taurus osiąga największy notowany przyrost suchej masy wynoszący ok. l 200 000 %. W każdym jajowodzie kończy rozwój tylko jeden dominujący zarodek, który przed porodem osiąga ok. l metr długości i ciężar ok. 6,4 kg (STRIBLING i wsp. 1980, WOURMS 1981). Powszechność oofagii u ryb spodoustych jest rezultatem dojrzewania kolejnych generacji oocytów, które po owulacji dostają się do jajowodów i są bezpośrednio zjadane przez zarodki. Dzięki temu organizm samicy nie musi ponosić dodatkowych nakładów energii na wytwarzanie i przekazywanie substancji pokarmowych dla zarodka.
Często występującą formą matrotrofii u ryb spodoustych jest trofodermia, polegająca na wytwarzaniu przez komórki nabłonka mleczka do światła macicy, które następnie jest wchłaniane przez różnego rodzaju nabłonki zarodka. U samic rodzaju Centrophorus (Squaliformes: Centrophoridae) nabłonek macicy ciężarnej samicy ulega proliferacji, a komórki powierzchniowe rozpoczynają sekrecję.
U drętwy Torpedo torpedo (Torpediniformes: Torpedinidae), jednowarstwowy nabłonek macicy ma charakter gruczołowy, a apikalna część komórek charakteryzuje się obecnością mikrokosmków. Wytwarzane mleczko ma niskie stężenie substancji organicznych (1,2-2,8%), toteż zarodki wykazują raczej spadek suchej masy (15-34%). Wymienione modyfikacje cechuje pierwotny stopień zaawansowania i spełniają one najprawdopodobniej głównie funkcje osmoregulacyjne i oddechowe, a nie odżywcze (WOURMS 1977). U Galeorhinus galeus oraz Mustelus antarcticus i M. mustelus (Carcharhiniformes: Triakidae) ściany macicy wykazują pośredni stopień zaawansowania, wytwarzając mleczko o ok. 5-7% zawartości związków białkowo-węglowodanowych, dzięki któremu zarodki wykazują przyrost suchej masy (11-369%). Mleczko maciczne może być wchłaniane przez nabłonek skrzeli, które w okresie zarodkowym rozrastają się głównie na tylnej powierzchni ostatniego łuku skrzelowego. Najwyższy przyrost suchej masy, wahający się od 1700 do 5000%, osiągają zarodki Rajiformes, np. płaszczki Gymnura micrura (Gymnuridae), ogończy Pteroplatytrygon violacea (Dasyatidae), diabła morskiego Mobula mobular (Myliobatidae) i ryby piły Anoxypristis cuspidata (Pristidae), odżywiane przez długie wyrostki ściany macicy (= trofonematy), które wnikają przez pierwszą szparę skrzelową (spiraculum) do komory skrzelowej (rys. 1) (NEEDHAM 1942). U płaszczki Gymnura micrura wnikające trofonematy przylegają ściśle do nabłonka skrzelowego. Ten rodzaj asocjacji pomiędzy bogato unaczynionymi trofonematami a nabłonkiem skrzelowym jest określany również jako łożysko skrzelowe. Występuje ono tylko u nielicznych płaszczek. Jego pierwotną funkcją jest wymiana tlenu i dwutlenku węgla, natomiast uwalnianie histotrofu transportowanego lub wydzielanego przez nabłonek trofonemat i trafiającego najprawdopodobniej z gardzieli bezpośrednio do jelita jest funkcją wtórną (WOURMS i in. 1988).


Rys. 1. Zarodek płaszczki Gymnura micrura wraz z fragmentem macicy. Widoczne długie wyrostki ściany macicy zw. trofonematami, wnikające w szparę skrzelową (spirakulum) zarodka (wg V. BLÜMA 1985).

Dominującym typem łożyska u ryb spodoustych jest łożysko woreczka żółtkowego, powstaje ono pomiędzy zmodyfikowanym woreczkiem żółtkowym zarodka a śluzówką macicy. Wymiana metabolitów zachodząca pomiędzy układami krwionośnymi następuje najczęściej poprzez 5 warstw tkanek: 1) śródbłonek naczyń krwionośnych samicy, 2) nabłonek macicy samicy, 3) zredukowane osłonki jajowe, 4) nabłonek zarodka oraz 5) śródbłonek zarodka (SCHLERNITZAUER i GILBERT 1966). Ten typ łożyska występuje u 70 spośród 250 gatunków należących do rodziny żarłaczy (Carcharhinidae). Z tego powodu DULYY i REYNOLDS (1997) sugerują jednokrotne powstanie łożyska u ryb spodoustych, natomiast WOURMS i LOMBARDI (1992) z powodu ogromnej różnorodności i plastyczności w modyfikacjach zarówno woreczka żółtkowego jak i ścian macicy, zasugerowali 11-krotne niezależne powstanie tego typu łożyska oraz przedstawili hipotetyczny scenariusz powstania tej formy matrotrofii. U obecnie żyjących ryb spodoustych woreczek żółtkowy jest trójwarstwową błoną zarodka, komunikującą się z jego jelitem, służącą do wymiany gazowej oraz zaopatrzenia zarodka w substancje odżywcze, zgromadzone w formie żółtka (MOSSMAN 1987). Woreczek żółtkowy pierwotnych, lecytotroficznych form żyworodnych jest tak samo lub bardzo podobnie unaczyniony jak woreczek żółtkowy form jajorodnych. W trakcie rozwoju zarodka zmniejsza się on z powodu wykorzystywania zapasów żółtka. U niektórych żarłaczy, właśnie taki spłaszczony woreczek żółtkowy z bogato unaczynioną powierzchnią funkcjonuje przez cały okres rozwoju zarodka jako miejsce wymiany metabolitów. Określa się go jako "łożysko pływające", które uważa się za formę przejściową w ewolucji łożyska "woreczka żółtkowego. Definitywne łożysko rozwija się wówczas, gdy woreczek żółtkowy różnicuje się na odcinek proksymalny, funkcjonujący głównie jako organ wymiany gazowej pomiędzy zarodkiem a otaczającym go płynem, oraz dystalny, przylegający lub wnikający w śluzówkę macicy, który staje się miejscem transportu metabolitów. Kolejnym etapem usprawniającym wymianę metabolitów była redukcja liczby i grubości tkanek, tworzących barierę pomiędzy zarodkiem i matką oraz wytworzenie tzw. szypułki ("pępowiny"). Powstaje ona przez wydłużenie się odcinka woreczka żółtkowego pomiędzy zarodkiem a częścią przylegającą do ścian śluzówki macicy. U gatunków me wytwarzających łożyska ten odcinek jest bardzo krótki (do 10 mm), podczas gdy u gatunków łożyskowych jest dłuższy (powyżej 150 mm) i pozwala na przemieszczanie się zarodka w obrębie światła macicy. Szypułka utworzona jest przez zewnętrzne tkanki woreczka żółtkowego, żyłę i tętnicę żółtkową oraz przewód żółtkowy (lub żółtkowo-jelitowy). U większości żyworodnych żarłaczy jest ona tubą o gładkiej powierzchni. U gatunków z rodzajów Hemigaleus, Hemipristis, Paragaleus, Loxodon, Rhizoprionodon, Scoliodon, Eusphyra i Sphyrna nabłonek szypułki charakteryzuje się licznymi palczastymi lub krzaczastymi wyrostkami, które efektywnie zwiększają powierzchnię zdolną do wymiany gazów, pobierania substancji odżywczych i usuwania metabolitów (rys. 2) (WOURMS i wsp. 1988, LOMBARDI i WOURMS 1988).


Rys. 2. Zarodek rekina młota Sphyrna tiburo w późnej fazie rozwoju zarodkowego połączony z woreczkiem żółtkowym szypułką ("pępowiną"), pokrytą licznymi wypustkami zwiększającymi powierzchnię chłonną ( wg V. BLÜMA 1985).

Najbardziej wyspecjalizowane łożysko woreczka żółtkowego występuje u Scoliodon laticaudus. Wymiana metabolitów podczas rozwoju zarodka umożliwia aż 120 000-krotny przyrost suchej masy zarodka. Interesujący jest fakt wytworzenia u tego gatunku relacji pomiędzy zarodkiem i samicą podobnych do tych, które spotykamy u ssaków. Po pierwsze, wytwarzane jaja są nietypowe dla ryb spodoustych; zawierają one minimalną ilość żółtka (mikrolecytalne) i osiągają średnicę zaledwie ok. l mm. Po drugie, podlegają implantacji zaraz po zapłodnieniu, podczas gdy u większości żarłaczy proces ten zachodzi dopiero pomiędzy drugim a trzecim miesiącem rozwoju. W wytworzonym łożysku silnie pofałdowana powierzchnia dystalnej części woreczka żółtkowego wnikając w ścianę macicy powoduje degenerację jej nabłonka. Dzięki temu nabłonek zarodka przylega bezpośrednio do bogato unaczynionej tkanki łącznej macicy, co sprzyja efektywnemu przekazywaniu substancji pokarmowych (WOURMS i wsp. 1988).
Wymienione powyżej rodzaje matrotrofii u ryb spodoustych charakteryzują się znacznym obciążeniem organizmu samicy, wynikającym z nakładu energii przeznaczonej na produkcję substancji pokarmowych dla zarodka. Jeżeli w środowisku dochodzi do zmian dotyczących zasobności w pokarm, strategie rozrodcze cechują się wyjątkową plastycznością, np. przy zwiększającej się ilości pokarmu może nastąpić przejście z żyworodności matrotroficznej do żyworodności lecytotroficznej (np. u Squalea) lub wtórne przejście z żyworodności lecytotroficznej do jajorodności, co udokumentowano u rekina brodatego Stegostoma fasciatum oraz co najmniej 6-krotnie u płaszczek (DULYY i REYNOLDS 1997).